Genetic footprints of Quaternary climatic fluctuations on the endangered Tuco-tuco-das-dunas (Ctenomys flamarioni)

The biogeographic history of a species results from responses to past and current processes, and understanding those responses at both temporal scales is essential. We explored phylogeographic and current genetic variation structure in Ctenomys flamarioni-a subterranean rodent that inhabits a small region of the coastal plain of Brazil-and contrasted the roles of "present-day niche suitability" versus "historical climate stability" to understand current and past intraspecific genetic diversity. We used both mitochondrial DNA sequences (concatenated Cytb and D-loop, n = 78) and nuclear DNA (9 microsatellites loci, n = 154) molecular markers for individuals across the entire distribution of the species. We used phylogeographic trees, Bayesian clustering, and haplotype networks to explore genetic variation and diversity. We correlated genetic diversity with measures of current niche suitability and potential areas of Late Quaternary paleostability. Phylogeographic patterns confirmed low levels of genetic diversity structured at different hierarchical levels. We also found a weak but significant pattern of isolation by distance, indicating that geographical distance partially modulates genetic differences among populations. We also observed a positive correlation between genetic diversity and climate paleostability for microsatellites at local and regional scales. However, we found no significant association between genetic diversity and niche suitability for microsatellites at local or regional scales. We observed several signatures of bottleneck and population expansion at different geographic scales. Our results suggest that Quaternary climatic fluctuations-acting together with habitat suitability and other contemporary factors-played a fundamental role in elucidating the evolutionary history of the species-including patterns of historical dispersal, and current patterns of habitat occupation and genetic structure. In addition, based on our molecular and environmental data sets from the across the range of the species and considering the restricted endemism of C. flamarioni, we emphasize the urgency of conservation actions to protect this endangered species. We investigated genetic variation in Ctenomys flamarioni, an endangered subterranean rodent endemic to a limited region of the coastal plain of Brazil. Our study unveiled the role that historical climate fluctuations and habitat suitability have played in shaping the evolutionary history of this species, leaving genetic footprints that offer insights into their historical dispersal and present-day habitat occupancy patterns. A historia biogeografica de uma especie e resultado tanto de processos historicos quanto atuais e, compreender ambas as escalas temporais e essencial. Neste trabalho, exploramos os padroes filogeograficos e os padroes atuais de variacao genetica de Ctenomys flamarioni, um roedor subterraneo que habita uma pequena regiao da Planicie Costeira do Brasil, e comparamos a adequabilidade climatica atual com a estabilidade climatica historica para entender os padroes geneticos atuais dessa especie. Para isso, utilizamos sequencias de mtDNA (um fragmento concatenado de Citocromo b e D-loop, n = 78), e nDNA (nove loci de microssatelites, n = 154) de animais coletados ao longo de toda a distribuicao geografica da especie, e geramos hipoteses filogeneticas, analises de cluster bayesianos e redes de haplotipos. Ainda, relacionamos a diversidade genetica com a adequabilidade climatica atual e areas potenciais de estabilidade climatica do Quaternario. Os padroes filogeograficos obtidos indicam que a baixa variabilidade genetica observada se encontra estruturada em diferentes niveis hierarquicos. Tambem foi verificado um fraco mas significativo padrao de isolamento pela distancia, indicando que a distancia geografica parcialmente modula as diferencas geneticas entre populacoes ao longo da distribuicao geografica da especie. Encontramos uma relacao positiva entre a diversidade genetica e a paleoestabilidade climatica em escalas locais e regionais, assim como sinais de gargalo de garrafa e expansao populacional em diferentes escalas geograficas. Os resultados obtidos, indicam que as flutuacoes climaticas do Quaternario, agindo em conjunto com a disponibilidade do habitat e outros fatores contemporaneos (como a ocupacao e modificacao humana do ambiente), tem um papel fundamental na historia evolutiva da especie, bem como para a compreensao dos processos de dispersao, ocupacao do habitat, e padroes atuais de estruturacao genetica das populacoes. Finalmente, com base em nossas analises integrativas, e considerando o endemismo de C. flamarioni ao longo de um ambiente costeiro instavel e restrito, enfatizamos a necessidade de gerar medidas de protecao urgentes para esta especie altamente ameacada.